在500年前的日本战国时代。犬夜叉是大妖怪犬大将与人类公主十六夜所生的半妖,原本不为人类和妖怪任何一方所容,因为听说四魂之玉的强力力量能时自己变成完整的妖怪,便来到桔梗出生于武藏国枫之村抢夺四魂之玉使自己变成完全的妖怪 。但由于守护玉的人类巫女桔梗灵力十分强大,犬夜叉多次被桔梗打败,但犬夜叉不死心依旧多次试图抢夺四魂之玉,在两人多次的战斗中犬夜叉与桔梗两人因同样孤独的心境而渐生情愫,于是两人约定使用四魂之玉的力量将犬夜叉变成完全的人类 。
但是悲剧也从此开始。一直觊觎桔梗的强盗鬼蜘蛛将灵魂出卖给了妖怪让妖怪吞噬自己,后来死去得鬼蜘蛛变成了邪恶的妖怪奈落,奈落分别变成两人的样子,打伤桔梗抢走了四魂之玉,袭击犬夜叉。犬夜叉误以为桔梗欺骗他,愤怒的袭击村子,夺走了四魂之玉 。而桔梗用尽最后的力量,射出封印的箭,将犬夜叉封印在了御神木上。犬夜叉带着绝望和怨恨陷入了五十年的沉睡,桔梗也追随他带着玉而死。五十年后,随着戈薇的出现,四魂之玉的破碎。从此犬夜叉开始了漫长的寻找和搜集四魂之玉的征程……